Особенности микромира мелководий озера Иссык-Куль

Часть 1

 Ф.В. Сапожников¹, С.А. Алымкулов², П.О. Завьялов¹, О.Ю. Калинина¹

¹Институт океанологии им. П.П. Ширшова РАН

²Института физики им. академика Ж. Жеенбаева НАН КР

Озеро Иссык-Куль - необычное. Уже хотя бы потому, что находится не только между горными хребтами Северного Тянь-Шаня, Кюнгёй-Ала-Тоо и Терскей Ала-Тоо, но и само является горным, ибо его поверхность располагается на высоте 1608 м над уровнем Мирового океана. При этом озеро огромное: его протяжённость с востока на запад составляет почти две сотни км (182 км), а с юга на север - более полусотни (58 км). Площадь зеркала воды также поражает, составляя свыше шести тысяч квадратных км (6236 км²)(Эдельштейн, 2008). Все эти обстоятельства, в совокупности с немалыми глубинами, составляющими в среднем по озеру 278 м (при максимальной в 668 м)(Советская энциклопедия, 1972), благоприятно сказываются на разнообразии условий для развития живых организмов, населяющих водоём - гидробионтов. Отметим сразу, что в большинстве крупных озёр нашей планеты наиболее разнообразной биотой, или совокупностью видов живых существ, населяющих какое-либо место, является прибрежная, наиболее мелководная зона. Если зайти в какое-нибудь равнинное озеро, надеть дайверскую маску с трубкой и погрузить в ней лицо под воду, то можно разглядеть на дне сразу массу копошащихся существ: рачков, червячков, моллюсков, личинок насекомых и ещё много кого. Если же, осторожно ступая по скользкому каменистому дну, зайти на прибрежное мелководье Иссык-Куля и посмотреть под воду, то увидишь лишь редких брюхоногих моллюсков, неторопливо ползающих по тем самым скользким камням, окатанным прибоем и осенне-зимними штормами.

Так выглядит каменистое дно на мелководьях озера Иссык-Куль, устланное разноразмерными скользкими камнями - окатышами. На их поверхности развиваются биоплёнки - сложно организованные сообщества микроорганизмов, устойчивых к экстремальным условиям освещения и воздействию прибойных волн.

Основных причин для этой внешней бедности донных сообществ две. Во-первых, мелководья озера Иссык-Куль подвергаются влиянию сильного потока ультрафиолета, приходящего от Солнца в горной местности - его переносят далеко не все рачки, моллюски или черви. Ультрафиолет проникает здесь в воду на глубину, как минимум, до метра. Второй причиной служит минерализация вод озера, составляющая 5,8-6,3 г/л - а между тем, согласно результатам исследований советского учёного В.В. Хлебовича, опубликованным ещё в семидесятые годы ХХ века (Хлебович, 1974), диапазон солёности 5-8 г/л является универсальным барьером (критической солёностью), отделяющим пресноводную фауну от солоноватоводной. На планете не так уж много видов животных, способных жить в этом промежутке значений общей концентрации солей, таков результат совместной эволюции живых систем и населяемых ими ландшафтов. Есть ещё и третий сюрприз, ожидающий всякое живое существо, решившее поселиться на мелководьях этого озера: высокая концентрация сульфат-аниона (SO42-), составляющая у берегов 1,5 г/л (Асанкулов и др., 2019). Отметим, что в поверхностном слое воды на открытых акваториях сульфат-аниона ещё больше (2,1 г/л), но сейчас речь не о них. В слабосолёных водоёмах, да ещё при критической солёности, сульфат-анион в больших концентрациях - не самый лучший друг всему живому. Такие условия переносят далеко не все гидробионты, имеющие комплексы адаптаций к жизни в озёрах.

Так что же, на каменистых мелководьях Иссык-Куля пустыня? Отнюдь нет.

Фрагмент биоплёнки, сотканной древовидными колониями из клеток мастоглой (Mastogloia), одетых в прозрачные полимерные капсулы. Каменистое мелководье озера Иссык-Куль в районе пос. Чолпон-Ата.

Здесь, на поверхности этих самых окатанных камней, развивается плёнка жизни. Если приглядеться через стёкла маски, её можно разглядеть и невооружённым глазом: как тонкую полупрозрачную оболочку с лёгким бежевым отливом, одевающую камни. Мощность плёнки составляет 1-1,7 мм - казалось бы, это немного... Но если принять во внимание, что плёнка простирается по камням почти от уреза воды и на глубину до 5-8 м, где начинаются заросли относительно крупных зелёных водорослей, а каменистых мелководий в озере Иссык-Куль  очень много, и занимают они огромные по протяжённости участки прибрежной зоны, то масштабы распространения этих плёнок видятся уже в ином ракурсе. Между тем, это целое сообщество, выстраиваемое микроорганизмами, поглощающее атмосферный углекислый газ, выделяющее в воду кислород и служащее пищей для рыб, червей и тех самых брюхоногих моллюсков. Так что эти обладатели витых раковин не просто ползают по камням на мелководьях, они здесь активно и продуктивно питаются.

Как же сообщества микроорганизмов, формирующих плёнки жизни, приспособились к воздействию ультрафиолета, загнавшего большинство более крупных обитателей дна на большие глубины? Ответ кроется в структурной организации этих сообществ, можно сказать - в их архитектуре. Микроорганизмы, формирующие плёнки, очень малы - диапазон размеров их клеток и колоний сильно меньше миллиметра. Но сообщества они выстраивают с удивительной упорядоченностью, вглядываясь в которую через микроскоп, приходишь к выодам о том, насколько просто - и при этом сколь рационально эти существа используют и свои адаптивные системы, и возможности освоения поверхности камня, и механизмы защиты от ультрафиолета. В их организации совершенно нет места хаосу. К слову: после того, как голодный брюхоногий моллюск срезает полоску биоплёнки, она отрастает с краёв образовавшейся борозды и уже через двое суток восстанавливается полностью. То же самое происходит с участками плёнок, вырываемыми рыбами при кормёжке.

Новейшие сведения, проливающие свет на состав и структуру биоплёнок озера Иссык-Куль, были получены по результатам комплексных экспедиций, организованных при участии специалистов Института океанологии им. П.П. Ширшова РАН и Института физики им. академика Ж. Жеенбаева НАН КР в 2014-2019 гг. (Завьялов и др., 2018а, 2018б ).

Давайте заглянем в микромир этих плёнок через мощный микроскоп. Главные их строители - это цианобактерии и диатомовые микроводоросли. Впрочем, на фоне стремительного развития в последние годы такой науки, как молекулярная биология, систематики Мира уже вынесли вторую группу существ за пределы водорослей, так что будем называть их просто диатомеями.

У них есть две важные особенности. Первая в том, что они всегда остаются одноклеточными - даже в составе хорошо организованных и чётко выстраиваемых в пространстве колоний, размерами достигающих многих миллиметров и даже  сантиметров, каждая клетка любого из видов диатомей всегда остаётся сама по себе. Они способны действовать слаженно, но при этом поодиночке.

Вторая особенность в том, что клетки с поверхности одеты в прочные панцири, состоящие из аморфного опала и пронизанные множеством мельчайших отверстий - поровых структур. В свою очередь, снаружи панцирь одевает тончайшая и прозрачная органическая оболочка. По сути, эта оболочка стеклянная, только она гнётся, ибо слои аморфного опала при формировании панциря наматываются на нити сетчатого каркаса из прочных белковых волокон. Благодаря этому панцирь уже на ранних стадиях развития - допустим, когда при делении клетки надвое одевает новообразовавшуюся голую половинку - получается ажурным, кружевным, и обладает структурой кружева, индивидуальной для каждого биологического вида этих существ. Поры нужны диатомеям для связи с внешним миром - а как ещё взаимодействовать с окружающим пространством, если ты одет в панцирь из гибкого стекла?

Фрагмент колонии мастоглоиа (Mastogloia), клетки одеты в капсулы.

Клетка диатомеи из рода мастоглоиа (Mastogloia) в прозрачной капсуле.

Через особые поры некоторые виды способны выделять полисахариды - в виде волокон, полимеризующихся при соприкосновении с водой, и тут же обильно обводняющихся.

Благодаря этому свойству, одни диатомеи способны отращивать длинные внеклеточные “стебельки”, которыми держатся за поверхность камня, а другие - выстраивать вокруг себя толстые, хорошо напитанные водой оболочки - прозрачные на вид, но, тем не менее, фильтрующие ультрафиолет и предохраняющие клетку диатомеи от высыхания - если вдруг ветер на время сгонит воду и камни обнажатся.

Именно диатомеи в толстых и многослойных оболочках, выстраивая свои колонии, формируют основу архитектуры биоплёнок. Это представители рода мастоглоиа (Mastogloia). Здесь их три вида, различающихся как по форме и размерам клеток, так и по размерам капсул и выстраиваемых из них колоний, напоминающих деревья с узловатыми стволами. По сути, здесь это “деревья” из полимерных пузырей, внутри которых сидят клетки.

Клетки разных видов мастоглой в биополимерных капсулах.

И мастоглои, и другие диатомеи, образующие элементы плёнок - миксотрофы, то есть питаются смешанным образом: как за счёт фотосинтеза, выделяя при этом кислород, так и за счёт поглощения органических веществ, растворённых в воде. Их многослойные капсулы избирательно пропускают вещества, потребляемые клетками, а также поглощают - и постепенно выводят наружу - продукты их метаболизма.

Фрагмент ветвистой колонии диатомеи из рода гомфонема (Gomphonema).

Другие древовидные структуры строят диатомеи, отращивающие прозрачные “стебли”. Когда клетка на конце “стебля” делится надвое, каждая из дочерних клеток далее отращивает от места деления свой “стебель”.

Концевые ветви древовидной колонии гомфонемы, толщина которых превосходит толщину клеток. На поверхности ветвей виден обильный оброст (микроэпифитон) из клеток ахнантидиума (Achnanthidium) на коротких “стебельках”.

В результате образуется многократно ветвящееся прозрачное “дерево”, у которого по концам ветвей сидят клетки. Такие структуры здесь образуют виды из рода гомфонема (Gomphonema).

Отличительной чертой некоторых из них является то, что ветви  существенно толще клеток. При этом сами клетки, оказываясь в верхних слоях плёнки,  выделяют вокруг себя тонкие полимерные капсулы. Если они находятся в толще плёнки, этого не происходит.

На поверхности таких ветвей обильно развиваются диатомеи из других родов (ахнантидиум, роикосфения - Achnanthidium, Roicosphenia), отращивающие короткие “стебельки”, но не имеющие капсул. Сильно ветвясь, такая древовидная структура из биополимера также защищает клетки этих видов от избытка ультрафиолета, просто прикрывая их от него физически.

Клетка гомфонемы (Gomphonema) на конце ветви колонии, одетая в собственную капсулу.

В то же время, благодаря особой волокнистой структуре, ветвящиеся “стебли” крупных колоний проводят свет видимого диапазона в глубину биоплёнки.

Следующей - третьей адаптивной группой - являются диатомеи из родов навикула (Navicula) и энционема (Encyonema), строящие колонии в форме прозрачных полимерных трубок, внутри которых клетки располагаются цепочками и способны к движению. У колониальных навикул такие трубки ветвятся, оплетая “деревья” мастоглой и гомфонем в нижних слоях плёнки. Чтобы не оставаться в самом низу, по мере прироста толщины плёнки, они отращивают длинные ветви на внешнюю периферию сообщества и здесь образуют своего рода “почки” - округлые капсулы, содержащие внутри несколько десятков клеток, расположенных спиральной лентой. Отрываясь, капсула служит началом новой колонии, разрастаясь ветвями трубок в разные стороны. Один из видов рода ницшия (Nitzschia) также образует лентовидные колонии, заключённые в уплощённые полимерные трубки, и образует по концам лент ”почки”сходного типа.

Четвёртую адаптивную группу диатомей образуют виды из родов эпитемия, ропалодия, амфора, халямфора и дентикула (Epithemia, Rhopalodia, Amphora, Halamphora и Denticula). Их клетки не образуют “стеблей” или капсул, но активно плодятся в толще плёнок и ведут полуприкреплённый образ жизни, поселяясь на поверхностях тех полимерных структур, что выстраивают мастоглои. Их клетки способны время от времени переползать с места на место, но большую часть времени проводят в прикреплённом состоянии, используя светопроводящие свойства чужих полимеров для получения необходимого количества света. Когда клетки отмирают, их опустевшие панцири служат своего рода ретрансляторами световых потоков внутри плёнки, поскольку эти тонко организованные опаловые структуры, кроме прочих функций, работают и как фотонические кристаллы. К этой же группе относятся и некоторые виды цимбелл (Cymbella) - они отличаются от перечисленных тем, что, находя удобное местечко, всё же выделяют прозрачную капсулу и даже делятся в ней, но при изменении условий освещения покидают её и уходят искать новую локацию.

Пятая группа представлена диатомеями, активно ползающими в узких пространствах между колониями других видов, при этом они разрыхляют эти ходы и щели от скапливающихся там микрочастиц детрита - мельчайшей пыли, оседающей из воды на дно и неминуемо аккумулирующейся в толще плёнок. Эти подвижные формы относятся к родам диплонейс (Diploneis),  селлафора (Sellaphora), ницшия и навикула - из числа тех, что не образуют колоний. Отметим, что среди навикул и ницший таких на самом деле большинство.

Клетки диатомей из рода мастоглоиа (Mastogloia), одетые в многослойные прозрачные капсулы, формирующиеся из выделяемых ими экзополимеров. Между капсулами видны группы эллиптических светло-зеленых клеток - колонии цианобактерий из рода афанотеке (Aphanothece) в прозрачном полисахаридном матриксе.

Цианобактерии, также принимающие активное участие в строительстве плёнок - это прокариотные микроорганизмы, способные получать энергию для жизни почти исключительно за счёт реакций фотосинтеза.  Здесь они также делятся на несколько адаптивных групп.

Первую из них образуют мелкоклеточные виды из рода глеокапса (Gloeocapsa), разрастающиеся тонкими плёночками по поверхности капсул мастоглой. Мелкие продолговатые клетки трёх видов афанотеке (Aphanothece) располагаются рассеянными стаями внутри прозрачного полисахаридного матрикса, наполняющего щели между капсулами мастоглой - их аморфные по форме колонии также получают свет, собираемый многослойными полимерными оболочками этих диатомей.

Вместе с ними там встречаются небольшие колонии хроококкусов (Chroococcus). Также в промежутках между диатомовыми “деревьями”, особенно в верхних слоях плёнок, обильно развиваются плоские, однослойные колонии мерисмопедий (Merismopedia), отличающиеся регулярным расположением клеток, также погружённых в общий матрикс.

Вторую адаптивную группу образуют тонкие нитчатые цианобактерии из рода лептолингбия (Leptolyngbya), извивающиеся между колониями других видов. Используя солнечный свет, проводимый диатомовыми структурами в глубину плёнок, они выполняют армирующую функцию, сплетая “стебли” и “деревья” из капсул между собой.

Виды из рода калётрикс (Calothrix) отличаются особой структурой: это длинные, относительно прямые или волнообразно изогнутые нити, утончающиеся от основания к верхушке в тонкий бесцветный волосок, одетые в многослойные прозрачные чехлы. Они берут начало в нижних слоях плёнки и пронизывают её всю, высовывая волоски на поверхность. При обилии таких волосков плёнка одевается снаружи дополнительным светорассеивающим слоем. Сходные адаптации проявляют колонии микроколеуса (Microcoleus): его многочисленные тонкие нити (трихомы) располагаются внутри единого плотного чехла, окрашенного в бурые или охристые тона, из которого выходят широко раскрывающимся пучком ближе к верхней периферии плёнки.

Спирально завитой трихом цианобактерии из рода спирулина (Spirulina) движется среди детрита внутри биоплёнки.

Среди цианобактерий тоже есть “рыхлители” - это спиралевидные нити спирулин (Spirulina), скользящие в толще плёнок. У всех рыхлителей, кроме разгребания детрита и перемешивания отмерших элементов сообщества, есть также функция аэрации толщи плёнок.

Ещё одним компонентом таких сообществ являются динофлагелляты, или динофиты - представители группы преимущественно одноклеточных существ, также использующих смешанный тип питания. Общая особенность большинства видов динофитов, населяющих плёнки, состоит в том, что они ведут неподвижный образ жизни, также одеваясь многослойными оболочками. Это представители родов фитодиниум (Phytodinium), встречающиеся поодиночке, хемидиниум (Hemidinium) - небольшими гроздьевидными скоплениями, а также пальмеллевидные (погружённые в общий матрикс) колонии третьего вида, предположительно глеодиниум (Gloeodinium), обитающие преимущественно в нижних слоях плёнок. 

Функцию уничтожения отмерших клеток в сообществе, а также потребления избыточного количества гетеротрофных бактерий, питающихся растворённым органическим веществом, исполняют несколько видов амёб, легко скользящих среди переплетений чехлов, “стеблей”, матриксов и капсул.

Также в нижних слоях сообщества было отмечено образование большого количества микрокристаллов гипса.

Как видно из описаний и иллюстрирующих микрофотографий, большинство видов микроорганизмов, участвующих в формировании биоплёнок на окатанных камнях, используют для выживания в условиях мелководного прибрежья, хорошо просвечиваемого Солнцем, самые разные полимерные структуры. Одни из них одевают клетки, защищая их от избытка ультрафиолета и собирая свет в видимой части спектра, другие служат опорным или структурирующим матриксом колоний. По сути, основная часть таких плёнок выстроена и хорошо структурирована в пространстве именно такими экзополимерами - с их помощью клетки самых разных микроскопических существ ткут устойчивое к воздействию прибойных волн, успешно развивающееся здесь сообщество.

Использованы фотоматериалы, полученные Ф.В. Сапожниковым и О.Ю. Калининой по результатам экспедиций 2016-2019 гг.

Асанкулов Т.,  Абудувайли Ц.,  Исанова Г.,  Лонг М.,  Дуулатов Э. Многолетняя динамика и сезонные изменения гидрохимии бассейна оз. Иссык-Куль (Кыргызстан) // Аридные экосистемы, Т. 25, №. 1 (78) , 2019, с. 79-87. doi:10.24411/1993-3916-2019-10047

Завьялов П.О., Жумалиев К.М.,  Алымкулов С.А.,  Коновалов Б.В.,  Маккавеев П.Н., Пелевин В.В., Римский-Корсаков Н.А., Ижицкий А.С., Ижицкая Е.С.  Комплексные   исследования   озера   Иссык-Куль:    Ч.1.    Б.: 2018. 183 с.

Завьялов П.О., Алымкулов С.А., Жумалиев К.М., Исраилова Н.А., Коновалов Б.В.,  Сапожников Ф.В., Маккавеев П.Н., Хан В.М., Пелевин В.В., Ижицкий А.С., Гроссарт Х.-П.,  Г.Б.Кириллин, Чечин Д.Г. Комплексные   исследования  озера   Иссык-Куль:    Ч.2.    Б.: 2018. 183 с.

Иссык-Куль // Ива — Италики. — М. : Советская энциклопедия, 1972. — (Большая советская энциклопедия : [в 30 т.] / гл. ред. А. М. Прохоров ; 1969—1978, т. 10).

Хлебович В.В. 1974. Критическая соленость биологических процессов. Л.: Наука. 235 с.

Эдельштейн К. К. // Исландия — Канцеляризмы. — М. : Большая российская энциклопедия, 2008. — С. 95. — (Большая российская энциклопедия : [в 35 т.] / гл. ред. Ю. С. Осипов ; 2004—2017, т. 12). — ISBN 978-5-85270-343-9.

Фотогалерея к этому исследованию.